La sezione Archeologica è allestita nella cripta, posta sotto l'Abside della Chiesa di San Francesco. I materiali conservati, databili dal I secolo a.C. al XVI secolo d.C provengono dal territorio di Montefalco ed attestano l'occupazione dell'area già in epoca romana.
La maggior parte dei materiali, è stata rinvenuta in contesti di recupero e di riutilizzo all'interno di edifici di epoca medievale, periodo al quale risale la fondazione della città (XI-XII secolo).
I reperti di epoca romana sono databili tra il I secolo a.C. ed il IV d.C.; il più antico è un coperchio di urna cineraria in arenaria, con iscrizione redatta in lingua latina ed alfabeto umbro, datato tra il II e il I secolo a.C. Al I secolo a.C. (o inizi del I secolo d.C.), si data la Statua di Ercole ritenuta una copia di un'opera greca del IV secolo a.C. Ercole, viene rappresentato nudo appoggiato con la mano destra alla clava nodosa; la leontè (pelle del leone di Nemea) sul braccio sinistro e i pomi delle Esperidi nella mano sinistra, ricordano due delle dodici fatiche compiute dall'eroe.
La statua in marmo bianco, venne restaurata con parti di marmo di tipo italico, probabilmente nel XVIII sec.
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